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Biología y comportamiento de la mosca minadora del haba liriomyza huidobrensis (díptera: agromyzidae) en huancayo - materiales y métodos



BIOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO DE LA MOSCA MINADORA DEL HABA Liriomyza huidobrensis (DÍPTERA: AGROMYZIDAE) EN HUANCAYO
RESUMEN
El estudio se realizó en El Tambo - Huancayo, durante el año 2 008, bajo condiciones ambientales no controladas, en invierno y primavera. Se determinó la duración de los estados de desarrollo, longevidad, fecundidad y comportamiento de L. huidobrensis. Se utilizó como hospederos habas y crisantemo. La unidad experimental en los estados de larva y pupa estuvo conformada por un individuo con 10 repeticiones por hospedero y estación; mientras que para longevidad y capacidad de oviposición la unidad experimental fue una pareja de hembra y macho con 5 repeticiones por hospedero. Los resultados indican que la duración del periodo larval fue de 16 días en invierno y 11,9 días en primavera; el ciclo biológico total de 36,0 y 25,7 días en las estaciones de invierno y primavera respectivamente. La fecundidad de 24 y 44,5 huevos por hembra en invierno y primavera respectivamente; y el porcentaje de fertilidad 89.


Palabras claves: Liriomyza huidobrensis, biología, ciclo biológico, haba, crisantemo.
SUMMARY
The study was made in the El Tambo - Huancayo, during year 2008, under not controlled environmental conditions, in winter and spring. The duration of the developmentstates was determined, longevity, fucundity and behavior of L. huidobrensis. It was used like host plant broad bean and chrysanthemum. The experimental unit in the larva stage period and pupa stage period was one individual inside with ten repetitions by host plant and seasons; whereas for longevity and fecundity the experimental unit was a pair of female and male, with five repetitions by host plant. The results indicate that the duration of the larval period was of 16 days in winter and 11,9 days in spring; total the biological cycle of 36,0 and 25,7 days in the winter and spring seasons respectively. The fecundity was of 24 and 44,5 eggs by female in winter and spring respectively; and fertility percentage was 89.
Key words: Liriomyza huidobrensis, biology, biological cycle, host plant, broad bean, chrysanthemum

INTRODUCCIÓN
El haba Vicia faba L. constituye uno de los cultivos de mayor importancia en la sierra del Perú. Como toda especie vegetal, durante su desarrollo fenológico es atacado por varias especies plagas, siendo la mas importante la mosca minadora Liriomyza huidobrensis que reducen significativamente su producción y su productividad; siendo considerada plaga clave del haba en el area andina de nuestro país y en el valle de El Mantaro. Ante este problema, el único recurso con que cuentan los agricultores para su control es el uso de insecticidas, que trae consigo problemas colateralesnegativos para el medio ambiente y la salud. Desde el punto de vista técnico y científico, el primer paso para implementar una estrategia de control es el conocimiento de los diferentes aspectos de su biología en sus principales hospederos y en la zona problema, por lo que se planteó el presente estudio con los objetivos siguientes: determinar la duración de los diferentes estados de desarrollo, longevidad y capacidad de oviposición de L. huidobrensis en los hospederos haba y crisantemo (Chrysantemus sp), bajo condiciones ambientales de Huancayo; y describir el comportamiento de adultos y larvas de mediante observaciones de campo y laboratorio.
En cuanto a la biología del insecto en estudio, Herrera (1963), menciona que para las condiciones de la Costa Central en las cuatro estaciones del año la duración, el ciclo biológico fue: período de incubación 4 días en verano; 5 días en otoño; 5,5 en invierno y 4,7 días en primavera. El período larval 5 días en verano; 6,7 días en otoño; 8,9 días en invierno y 8,3 en primavera. El período pupal 9 días en verano; 12,8 días en otoño; 16,8 días en invierno y 12,4 días en primavera.

MATERIALES Y MÉTODOS

1.
Lugar de ejecución y diseño metodológico. El estudio se realizó en la Urbanización de Vivienda Cahuide, El tambo, Provincia Huancayo a una altitud de 3 182 msnm, bajo condiciones ambientales no controladas durante el periodo julio a noviembre 2 008,obteniéndose una generación en invierno y otra en primavera. Para determinar la duración de los diferentes estados de desarrollo; como la longevidad y fecundidad. se tomó como unidad experimental un individuo de L. huidobrensis en cada uno de los estados de desarrollo, con 10 repeticiones por hospederos. Tanto para la duración de los estados de desarrollo como para las observaciones de comportamiento, la variable independiente fue la temperatura; mientras que los demas factores se controlaron en lo posible. En tanto que las variables dependientes fueron: duración del periodo de incubación, periodo larval, periodo de pupa, longevidad de adultos y fecundidad de la hembra.
2. Determinación del ciclo biológico. Previo al estudio de biología, se sembraron en 5 potes de plastico de 3 kg de capacidad por hospedero habas y crisantemo. Cuando las plantas de habas estaban en floración se inicio la crianza individual. Para los estudios de fecundidad y longevidad se utilizó una planta por repetición y hospedero; por lo que en las 5 repeticiones se utilizaron 10 plantas adicionales.

a. Manejo de adultos. Se utilizó jaulas de marcos de madera provisto de organza en la parte posterior y laterales, y vidrio corredizo en la parte anterior, con dimensiones de 0 m de largo en la base por 0,60 m de ancho y 0,60 m de altura, con piso de cajón removible de 4 cm de altura donde se colocó una capa de arena fina; sobre este cajónexistía una una rejilla de madera que actúa como superficie de apoyo para los potes con haba y crisantemo por jaula. El material inicial de mosca minadora se obtuvo de puparios recuperados de foliolos de un campo de habas. En el interior de cada jaula con plantas de habas y crisantemo, se colocó dos parejas de mosca para la oviposición. Como suplemento alimenticio se coló una solución de miel disuelto en agua en proporción 1:2, en una porción de algodón, en placa petri. Bajo estas condiciones las moscas ovipositaron en las plantas. En total se tuvieron cinco jaulas con plantas de haba y crisantemo, y en cada hospedero sólo se crió dos individuos en foliolos diferentes, totalizando 10 repeticiones por hospedero.

b. Manejo se huevos y larvas. Después de la oviposición se retiraron las plantas, marcandose el foliolo con postura y el pote como primera repetición, registrandose también la fecha. Seguidamente se introdujo en la jaula una planta de habas y otra de crisantemo para la oviposición, siendo retiradas al día siguiente y marcandose el foliolo con postura, el pote como segunda repetición y registrandose la fecha de oviposición. Siguiendo este mismo procedimiento se obtuvo cinco repeticiones. Las observaciones se realizaron directamente con una lupa 4x. Después de la eclosión se registró la fecha de emergencia de las larvas, éstas fueron observadas diariamente y cuando comenzaron a salir de las minas seregistró como inicio de la fase de prepupa. Éstas caían al fondo de la jaula (cajón con arena) donde empuparon y se anotaba la fecha.

c. Manejo de pupas. La pupa separada por tamizado de la arena fue acondicionada en placa petri sobre papel toalla ligeramente humedecida. Cuando los adultos emergían se registraba la fecha, sexo y se introducía en la jaula de adultos, a razón de una pareja por hospedero libre de infestación.

3. Desarrollo adulto, oviposicion y longevidad. La determinación del desarrollo adulto, longevidad y oviposición, en cada grupo alimentados cuando larval con foliolos de habas y crisantemo, se realizó en forma individual con 5 parejas de hembras y machos por hospedero. Basicamente se utilizaron adultos provenientes del ciclo de desarrollo, completandose el número de 5 parejas con individuos provenientes de una crianza masal del respectivo hospedero. Parejas de adultos recién emergidos se colocó en la jaula de adultos que contenía plantas de haba o crisantemo, totalizandose 5 repeticiones por hospedero. Las observaciones de inicio de la oviposición, número de huevos y la culminación de la oviposición fueron diarias y con una lupa. La longevidad se determinó en este mismo proceso, registrandose la muerte de los adultos. Para determinar la fertilidad de los huevos se observaron 50 por hospedero y se registro el número de eclosionados. Las dimensiones del insecto se realizaron con unestereoscopio con ocular micrométrico.
4. Estudio de comportamiento. Se realizó observando adultos y larvas del estudio del ciclo biológico y fecundidad, complementandose con observaciones de campo.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Descripción morfológica:
Huevos. Recién ovipositados son de color blanco opalescente, elipsoidales, ligeramente arriñonado y de consistencia delicada. Son microscópicos, miden de 0 a 0,34 mm de largo y de 0,17 a 0,19 mm de ancho.

Larvas. Son de tipo muscidiforme, recién emergidas son transparentes y posteriormente blanco cremoso. En su último estadío alcanzan de 2 a 2,6 mm de largo. Presentan una abertura anal en el último segmento abdominal y una abertura oral en la región de la cabeza. La etapa final del periodo larval, es decir desde que la larva abandona la hoja y se dirige al suelo, se denomina prepupa; en esta etapa las larvas se contraen y toman una forma elipsoidal, cesan sus movimientos y después de mudar se forma el pupario.

Pupas. Los puparios son semiovales o forma de barrilito dentro del cual se encuentra la pupa (Fig.1D). La coloración varía de marrón claro al inicio a marrón oscuro próximo a la emergencia del adulto. Miden de 1 a 2,0 mm de largo y de 0,7 a 0,9 mm de ancho. Las pupas de las hembras son de mayor tamaño y peso que las del macho.

Adultos. Son mosquitas de color marrón oscuro a negro con brillo metalico. En la cabeza presentan areas amarillas en lafrente, vértes y genas, los ojos son de color café rojizo; el tórax, vista dorsalmente, es negro con el escutelo amarillo, los fémures de las patas son amarillos con manchas marrones irregularmente dispuestas; y el abdomen es negro con margenes color amarillo en cada terguito (Fig.1A) Las hembras miden de 1,9 a 2,1 mm de longitud por 0,8 mm de ancho en la parte media del tórax; mientras que los machos de 0,8 a 0,9 mm de largo por 0,6 mm de ancho.













Fig. 1. Ciclo biológico de Liriomyza huidobrensis: A, adulto; B, huevo; C, Larva; D, pupa; E, daño


Comportamiento
Los adultos para emerger utilizan el ptilinium, el cual es un órgano inflable capaz de romper el pupario hacia fuera a través de la sutura frontal, justo arriba de la base de la antena. Este proceso dura de 3 a 4 minutos aproximadamente. Los individuos recién emergidos, aún no han extendido sus alas y son completamente amarillos. El tiempo que tarda el individuo en extender completamente las alas es de aproximadamente 30 minutos; a partir de este momento es cuando el adulto empieza a tomar su coloración definitiva, lo cual tarda de 15 a 30 minutos. Los adultos son diurnos, siendo su mayor actividad en horas de sol. Tanto la emergencia de los adultos como la oviposición son mas frecuentes en horas de la mañana y las actividades de alimentación y cópula se inician desde el mismo díade la emergencia como adulto. La cópula se realiza en las hojas, indiferentemente en el haz o envés; el tiempo de la cópula puede durar de uno a varios minutos y las hembras pueden copular varias veces con diferentes machos. Las hembras realizan tanto picaduras de oviposición como de alimentación; siendo ambas perjudiciales a la hoja. Las picaduras de alimentación son las que se encuentran en mayor cantidad y sobre todo en el haz; también son realizadas con el ovipositor y tanto hembras como machos se alimentan de la savia que emana. La hembra oviposita en forma individual, preferentemente en el envés, rompiendo con su ovipositor la epidermis de la hoja para fijar el huevo debajo de ella; siendo la mayor frecuencia de posturas en las mañanas soleadas. Las posturas se presentan en forma de pequeños puntitos amarillos. Las larvas recién emergidas comienzan a alimentarse inmediatamente del parénquima del folíolo y conforme avanzan en su desarrollo se alimentan activamente construyendo minas serpenteantes (Fig. 1E), que cuando las larvas son grande pueden tomar la forma de pequeñas lagunas. En la etapa final de su tercer estadío, la larva deja de alimentarse, hacen un corte en la epidermis del folíolo en horas de la mañana y mediante movimientos peristalticos sale de las minas cayendo al suelo donde generalmente empupa; sin embargo algunas empupan en las hojas. Después de dicho proceso, la larva se mueve hasta quelogra ocultarse de la luz, donde permanece hasta que endurece su epidermis, formandose el pupario. Este periodo, desde que la larva sale del folíolo hasta que se forma el pupario, se denomina prepupa.

Duración del ciclo de desarrollo (Cuadro 1 y Figura 2)
Periodo de incubación. Este periodo fue mas prolongado en la estación de invierno con 5 días; mientras que en primavera fue de 3,5 días (Fig. 1), siendo dicha diferencia significativa. En cuanto a los hospederos los resultados fueron similares (Cuadro 1).
Periodo larval. Las larvas pasan por tres estadíos. Como se puede observar en el Cuadro 1, la duración del periodo de fase minadora de la larva y el total del estado larval de 16,0 y 11,9 días tanto para invierno y primavera respectivamente, presentan diferencias significativas entre las estaciones (Fig. 1); atribuible a la variación del factor temperatura entre las dos estaciones. En cuanto a la duración de la fase de prepupa, los resultados en las dos estaciones fueron similares y se explica por que en esta etapa la larva generalmente abandona la hoja para buscar un lugar protegido como el suelo en donde empupa. En cuanto a los hospederos habas y crisantemo, las diferencias del periodo larval dentro de cada estación no fue significativa; lo que nos indica que la influencia del sustrato alimenticio no es considerable.
Periodo de pupa. La duración promedio del estado de pupa fue de 14 y 10,4 días tantoen invierno y primavera respectivamente (Fig. 1), siendo significativa la diferencia y atribuible al factor temperatura. En cuanto a los
hospederos, aún cuando en crisantemo fue mas corto en relación a habas (Cuadro 1), la diferencia no es significativa.

Ciclo huevo adulto. Este periodo también denominado ciclo biológico, comprende todo el desarrollo inmaduro. Como se observa en el Cuadro 1 y la Figura 2, fue de 36,0 y 25,7 días en las estaciones de invierno y primavera respectivamente, cuya diferencia promedio de 10,3 días es altamente significativa, por lo que se puede considerar que el efecto de la temperatura en la duración del desarrollo de L. huidobrensis es determinante. En cuanto a los hospederos, tanto en invierno como en primavera el ciclo fue mas corto en crisantemo, lo cual se explica debido a que las hojas de este hospedero son mas pequeñas en relación al cultivo de haba y permiten un mejor paso de los rayos solares que da como resultado un microclima mas calido.

Cuadro 1. Duración promedio y rango en días de los estados de desarrollo de Liriomyza huidobrensis, durante dos estaciones del 2 008, teniendo como hospedero habas y crisantemo, a temperatura fluctuante.

ESTADOS
DE DESARROLLO ESTACIONES
INVIERNO
(1 julio – 8 agosto) PRIMAVERA
(2 a 30 octubre)
Habas Crisantemo Habas Crisantemo

Huevo
5,7 (5 – 6)
5,1 (5 -6)
3,6 (3 - 4)
3,4 (3- 4)

Larva minadoraPre-pupa
Total larval
11,4 (10–12)
5,3 (05-06)
16,7 (15-18)
10,1 (10-12)
5,3 (05-06)
15,3 (14-16)
6,9 (06-08)
5,2 05-06)
12,1 (11-13)
6,4 (05-07)
5,2 (05-06)
11,6 (10-13)

Pupa

15,1 (13-17)
14,3 (12-169
10,5 (09-11)

10,2 (09-11)

Ciclo total
(Huevo-adulto)
37,5 (35-39)
34,5 (32-36)
26,2 (24-28)
25,2 (23-27)

Longevidad (Cuadro 2):
Preoviposición. Después que el insecto alcance el estado adulto, aún no es sexualmente maduro y pasa por un breve periodo de madurez sexual antes de realizar la cópula y posteriormente inicia la oviposición, dicho periodo se denominado preoviposición. Este periodo fue de 1 y 1.5 días para invierno y primavera respectivamente, cuyas diferencias no son significativas. En cuanto a los hospederos para los insectos alimentados cuando larvas con hojas de habas y crisantemo, las diferencias tampoco no son significativas (Cuadro 2).


Fig. 2. Duración promedio en días de los estados de desarrollo y longevidad de Liriomyza huidobrensis, en invierno y primavera, criadas cuando larvas con hojas de habas y crisantemo.


Periodo de oviposición. Comprende desde que la hembra inicia la etapa de postura hasta que cese la misma. Este periodo fue de 3 y 5,5 días en promedio para las estaciones de invierno y primavera, por lo que fue mas prolongado en ésta última. En cuanto a los hospederos, las diferencias en ambas estacionesno fue significativa (Cuadro 2).
Longevidad total. Comprende desde que el insecto emerge de la pupa hasta que muera al culminar su ciclo de vida. En general, las hembras fueron mas longevas que los machos con 7 y 6,55 días en promedio respectivamente. En cuanto a las estaciones del año, la longevidad fue mas corta en invierno y mas prolongada en primavera con 5 y 9,0 días en promedio respectivamente. Dentro de una misma estación del año, fueron mas longevas las moscas alimentadas cuando larvas con hojas de habas (Cuadro 2).
Fecundidad de hembras. El número promedio de huevos por hembra fue mas bajo en invierno y mas alto en primavera, con 24 y 44,5 huevos respectivamente. En cuanto al efecto del hospedero de la larva en la fecundidad de los adultos, las diferencias no fueron significativas (Cuadro 3); esto en razón a que en insectos la variabilidad de oviposición entre individuos de una misma especie es muy amplia. En cuanto a la fertilidad de huevos, esta fue de 89 %.

Cuadro 2. Duración promedio y rango en días del periodo de oviposición y longevidad de Liriomyza huidobrensis, durante dos estaciones del 2 008, teniendo como hospedero larval habas y crisantemo, y como alimento de adultos una solución de miel de abeja en agua (1:2)

COMPONENTES DE
LONGEVIDAD ESTACIONES
INVIERNO
(5-14 agosto 2 008) PRIMAVERA
(29 octubre-9 noviembre )
Habas Crisantemo Habas CrisantemoPreoviposición
1,4 (01-02)
2,0 (01-02)
1,4 (01-02)
1,6 (01-02)

Oviposición
3,6 (03-04)
2,8 (02-03)
6,2 (05-07)
4,8 (04-06)

Postoviposición
1,6 (01-02)
1,0 (01-01
2,4 (02-03)
2,6 (02-03

Longevidad hembras
6,6 (06-07)
5,8 (05-06)
10,0 (08-11)
9,0 (07-10)

Longevidad machos
5,2 (04-06)
4,0 (03-05)
9,0 (08-10)
8,0 (07-10)

Longevidad promedio
5,9 (04-07)
4,9 (03-06)
9,5 (08-11)
8,5 (07-10)



Cuadro 3. Número de huevos promedio por hembra de Liriomyza huidobrensis, en dos estaciones del año, alimentadas cuando larva con hojas de haba y crisantemo, y como adultos con solución de miel de abeja en agua (1:2).

Estación Hospedero DIAS DE OVIPOSICIÓN HUEVOS
POR MOSCA
1 2 3 4 5 6 7
Invierno Habas 6,0 12,4 6,4 2,4 0 0 0 26,4
Crisantemo 5,2 13,8 3,6 0 0 0 0 22,6
Primavera Habas 6,8 15,8 10,4 6,8 5,4 2,8 0,6 48,8
Crisantemo 6,8 14,0 10,6 5,4 1,8 1,6 0 40,2

CONCLUSIONES

1. La duración del periodo de desarrollo inmaduro o ciclo huevo adulto fue mas corto en primavera y mas prolongado en invierno, con 25 y 36,0 días en promedio respectivamente. El efecto del hospedero en la duración del periodo de desarrollo inmaduro no fue significativo.
2. Las larvas pasan por tres estadíos; siendo el periodo larval en primavera 11 días y en invierno 16,0 días. Mientras que el periodo de pupa fue de 10 y 14,7 días en promedio paraprimavera e invierno respectivamente.
3. En general, las hembras fueron mas longevas que los machos, con 7 y 6,55 días en promedio respectivamente. Mientras que fue mas corta en invierno y mas prolongada en primavera con 5 y 9,0 días en promedio respectivamente.
4. La fecundidad fue mas bajo en invierno y mas alta en primavera, con 24 y 44,5 huevos respectivamente. Efecto del hospedero de la larva en la fecundidad de los adultos no fue significativa.
5. El periodo de oviposición fue de 3 y 5,5 días en promedio para las estaciones de invierno y primavera.
6. La fertilidad determinada en primavera fue de 89 %, en habas y crisantemo.
7. Tanto la emergencia de los adultos como la oviposición son mas frecuentes en horas de la mañana y las actividades de alimentación y cópula se inician desde el mismo día de la emergencia como adulto.
8. La cópula se realiza en las hojas, indiferentemente en el haz o envés; el tiempo de la cópula puede durar de uno a varios minutos y las hembras pueden copular varias veces con diferentes machos.

VI. REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

- HERRERA, A. J. 1 963.
Problemas insectiles de la papa en el valle de Cañete. Rev. Per. Ent. 6: 1-9.
- MARTOS A. 1 999. Manual teórico practico de crianza de insectos. Universidad Nacional Agraria La Molina. Lima Perú.
- SANCHEZ G. Y C. VERGARA. Plagas del cultivo de papa. Universidad Nacional Agraria La Molina. Lima – Perú.


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